Radnički Kragujevac

Kostić có trận ra đầu tiên của câu lạc bộ Radnički Kragujevac vào năm 2010 ở tuổi 17. Đây là sau khi câu lạc bộ này được thăng hạng SuperLiga từ Hạng nhất Serbia.[2] Anh bắt đầu thu hút sự quan tâm tới các câu lạc bộ Red Star Belgrade, R.S.C. Anderlecht, Udinese Calcio, and Tottenham Hotspur.[3]Vào ngày 15 tháng 4 năm 2012, anh được vinh danh là cầu thủ cánh trái xuất phát trong đội hình ý tưởng của Sportal ở vòng 24 tại SuperLiga [4]

Groningen

Ngày 4 tháng 4 năm 2012, anh ký hợp đồng với Groningen của Eredivisie và chuyển đến Hà Lan vào tháng 6 năm 2012 sau khi kết thúc mùa giải này.[5] Anh đã ra mắt lần đầu cho Groningen vào ngày 21 tháng 10 năm 2012[6] Sau khi có ít thời gian thi đấu, Kostić cuối cùng đã bắt đầu thể hiện tiềm năng đầy hứa hẹn từ mùa giải Eredivisie 2013–14; anh đã thu hút sự chú ý của giới truyền thông sau khi chơi trận, trong đó anh có một pha kiến ​​tạo trước NEC,[7] và sau đó ngày 25 tháng 8, anh đã làm tăng thêm danh tiếng về lối chơi của mình bằng pha kiến tạo hai lần trước Go Ahead Eagles.[8] Cuối cùng, vào ngày 20 tháng 10 năm 2013, Kostić ghi bàn thắng đầu tiên cho Groningen trong chiến thắng với tỷ số 1–0 trước PSV Eindhoven.[9] Kostić đã nhận nhiều lời chỉ trích trong một cuộc phỏng vấn truyền thông sau trận hòa 0–0 gặp Aberdeen F.C. Ở lượt trận thứ hai của vòng loại UEFA Europa League, anh đã lập kỷ lục sau trận đấu cho rằng: "Chúng tôi về nhà hạnh phúc, chúng tôi đã làm được 80% những gì chúng tôi cần phải trải qua"[10] Groningen thua câu lạc bộ Scotland với tỷ số 1-2 tại Euroborg.[11]Cầu thủ cánh Aberdeen Jonny Hayes sau đó đã được trích dẫn nói rằng "Tôi khá hạnh phúc khi đọc những lời của họ xuống cổ họng của họ"[12]

VfB Stuttgart

Ngày 9 tháng 8 năm 2014 Filip Kostić chuyển đến câu lạc bộ Đức VfB Stuttgart với giá 6 triệu euro và khoản tiền thưởng có thể là 1 triệu euro. Groningen cũng sẽ nhận được 15% phí chuyển nhượng trong tương lai mà VfB Stuttgart nhận được.[13] Kostić đã ký hợp đồng với VfB Stuttgart có thời hạn đến tháng 6 năm 2019.[14]

Hamburger SV

Sau khi VfB Stuttgart xuống hạng vào cuối mùa giải 2015–16, Kostić được chuyển đến Hamburger SV với mức giá 14 triệu euro, anh trở thành cầu thủ đắt giá nhất trong lịch sử câu lạc bộ.[15]

Eintracht Frankfurt

Ngày 20 tháng 8 năm 2018, sau khi Hamburger SV xuống hạng vào cuối mùa giải 2017–18, Kostić gia nhập Eintracht Frankfurt dưới dạng cho mượn đến hết mùa giải 2018–19.[16]

Ngày 17 tháng 5 năm 2019, Frankfurt đã công bố việc ký hợp đồng dài hạn với Kostić theo dạng hợp đồng dài hạn cho đến năm 2023.

Ngày 14 tháng 4 năm 2022, Kostić đã có ghi hai bàn khi Frankfurt đánh bại Barcelona 3–2 tại Camp Nou và 4–3 chung cuộc tại UEFA Europa League để giành quyền vào bán kết. Sau đó Frankfurt đã vô địch Europa League, và Kostic được đánh giá là cầu thủ xuất sắc nhất và cầu thủ kiến tạo hàng đầu của mùa giải này.[17]

Juventus

Ngày 12 tháng 8 năm 2022, Juventus thông báo rằng anh đã gia nhập với câu lạc bộ này theo một thỏa thuận bốn người.[18]